Ribeiro Adela¹, Silva Horacio¹, Castiglioni Enrique¹, Bartaburu Sebastián¹, Martínez Juan José²

¹Universidad de la República, Facultad de Agronomía, Estación Experimental «Dr. Mario A. Cassinoni». Ruta 3, km 363, 60000, Paysandú, Uruguay. Correo electrónico: adelar@fagro.edu.uy

² División Entomología. Museo Argentino de Ciencias Naturales Bernardino Rivadavia, Avenida Angel Gallardo 470, C1405DJR Buenos Aires, Argentina

Recibido: 24/7/14 Aceptado: 5/6/15

Resumen

Crocidosema (Epinotia) aporema (Walsingham) (Lepidoptera: Tortricidae), ataca leguminosas forrajeras y soja (Glycine max L.) en América del Sur. En Uruguay, en los últimos años, ha disminuido el número de aplicaciones para el control de esta especie en soja, y paralelamente, el sistema productivo se ha modificado haciéndose más agrícola y con predominancia de este cultivo en el Litoral Norte. En este nuevo escenario, es necesario determinar si hubo un cambio en la composición y eficiencia de las comunidades de enemigos naturales que afectan a C. aporema. Esta información es necesaria para programas de manejo de esta plaga. El objetivo de este trabajo fue actualizar la lista de parasitoides y entomopatógenos que atacan el estado larval de C. aporema en Uruguay, para lo cual se registró y cuantificó su presencia en cultivos de Lotus corniculatus L. y de soja (Glycine max L.). Los muestreos se realizaron semanalmente durante dos años. La mortalidad total de larvas del C. aporema fue baja durante todo el período. Los enemigos naturales encontrados fueron el hongo Zoophthora radicans (Entomophthorales), cuya presencia ya había sido citada en el país, un nemátodo que no fue identificado y el endoparasitoide larval Trathala sp. Cameron (Hymenoptera: Ichneumonidae), primer registro para C. aporema en el cultivo de soja en Uruguay.

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Palabras clave: TRATHALA SP., ZOOPHTHORA RADICANS, BARRENADOR DEL BROTE DE LEGUMINOSAS, CONTROL BIOLÓGICO NATURAL

Summary

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Natural Control of Crocidosema (Epinotia) aporema (Walsingham) (Lepidoptera: Tortricidae) by Parasitoids and Entomopathogenic Fungi in Lotus corniculatus and Glycine max

Crocidosema (Epinotia) aporema (Walsingham) (Lepidoptera: Tortricidae) damages forage-legumes and soybeans (Glycine max L.) in South America. In Uruguay, the use of chemical insecticides to control this species in soybeans has decreased in the past few years. During this period, the production system has undergone modifications, becoming increasingly agricultural with a predominance of this crop in the northwestern region of the country. Given this new scenario, it must be determined if the composition and efficiency of C. aporema natural enemies´ communities have experienced any changes. This information needs to be considered in management programs that address this pest. The objective of this study was to update the list of larvae parasitoids and entomopathogens attacking the larval stage of C. aporema in Uruguay, recording and quantifying their presence in Lotus corniculatus L. and soybeans (Glycine max L.). Samples were taken weekly for two years. The total mortality of larvae of C. aporema was low throughout the period. The natural enemies found were Zoophthora radicans (Entomophthorales), which had been reported earlier; a non-identified nematode; and the larval endoparasitoid Trathala sp. Cameron (Hymenoptera: Ichneumonidae), first record for C. aporema in soybeans in Uruguay.

Keywords: TRATHALA SP., ZOOPHTHORA RADICANS, BEAN SHOOT BORER, NATURAL BIOLOGICAL CONTROL

Introducción

Crocidosema aporema (Walsingham) (Lepidoptera: Tortricidae) (Powell et al., 1995), es un insecto que en Uruguay puede causar daños en el cultivo de soja (Glycine max L.) y leguminosas forrajeras con destino a la producción de semillas. Las larvas tienen hábito barrenador y se alimentan de brotes de diversas leguminosas, tales como como habas, porotos, soja, alfalfa, tréboles y lotus. En soja provocan la disminución de la altura de inserción de las primeras vainas, lo que dificulta la cosecha, y en leguminosas forrajeras son especialmente perjudiciales cuando atacan brotes florales y disminuyen la producción de semilla. Además, en estas últimas, el período en que C. aporema causa los mayores daños coincide con el momento de mayor actividad de los insectos polinizadores, con lo cual el control de la plaga con insecticidas afecta severamente la acción de estos insectos benéficos (Alzugaray, 2004; Ribeiro et al., 2008).

Las investigaciones realizadas durante la década de 1990 mostraron que, aunque diversos predadores generalistas ejercían un efecto depresivo sobre las poblaciones de C. aporema, la mayoría de los años el control natural de esta especie era insuficiente (Zerbino y Alzugaray, 1991; Bentancourt y Scatoni, 2006). También en ese periodo se registró en varias ocasiones una mortalidad de larvas de esta especie mayor al 60 %, causada por dos patógenos: el hongo Zoophthora radicans (Brefeld) Batko (Zygomicotina, Entomophthorales) y el virus de granulosis (Alzugaray et al., 1992). La búsqueda de parasitoides reveló la presencia de una única especie, el endoparasitoide larval Itoplectis niobe (Schrottky) (Hymenoptera: Ichneumonidae), con un máximo de parasitismo del 0,1 % en Colonia (Zerbino y Alzugaray, 1991).

Por el contrario, en la región y en otras zonas de Sudamérica donde C. aporema está presente, la actividad de himenópteros parasitoides es mayor que la constatada en Uruguay y también es diferente la composición de especies. En Brasil, Foerster y Calderón (1977) encontraron porcentajes de parasitismo de hasta 50 % provocados por el bracónido Agathis sp. En Argentina, Liljesthröm y Rojas (2005) informan la ocurrencia de tres especies de parasitoides larvales, los endoparasitoides Trathala sp. y Bassus sp. y el ectoparasitoide Bracon sp., en cultivos de leguminosas forrajeras en el noreste de la provincia de Buenos Aires, con valores de parasitismo total de 25,2 %.

Como se ha mencionado, además de ser atacadas por parasitoides y hongos entomopatógenos, las larvas de C. aporema son presa de varios artrópodos predadores generalistas. Algunas de las especies más frecuentes en la región incluyen a hemípteros como Orius spp. (Hemiptera: Anthocoridae), Geocoris sp. (Hemiptera: Lygaeidae) y Nabis spp. (Hemiptera: Nabidae), los cuales están presentes en varios sistemas productivos (Bentancourt y Scatoni, 2001; Ribeiro, 2010; Cornelis y Coscarón, 2013). Otros predadores citados son Polybia scutellaris (Hymenoptera: Vespidae), Chrysopa sp. (Neuroptera: Chrysopidae), Eriopis connexa Germar (Coleptera: Coccinellidae), Lebia concinna L., y Missumenops pallida (Araneae: Thomisidae) (Sánchez y Pereyra, 2008; Ribeiro, 2010).

Este trabajo se realizó con el objetivo de actualizar, en el nuevo escenario de producción, la nómina de parasitoides y entomopatógenos de larvas C. aporema en Uruguay y cuantificar su incidencia en cultivos perennes de lotus (Lotus corniculatus L.) y durante dos ciclos productivos del cultivo de soja (Glycine max L.). El estudio de la composición e importancia de parasitoides y hongos entomopatógenos en control natural de C. aporema es necesario para explicar con más precisión las causas de su ocurrencia menos frecuente. El manejo integrado de la especie en cultivos y pasturas puede fortalecerse al definir los factores que han llevado su retroceso en el estatus de plaga primaria.

Materiales y métodos

Los muestreos se realizaron semanalmente. En lotus, cada muestra consistió de 30 unidades muestrales ubicadas al azar en el cultivo, en las cuales se realizó el corte de del forraje contenido en un cuadrado de 0,3 m de lado (total en 30 muestras: 2,7 m²). El forraje extraído se llevó al laboratorio, donde con la ayuda de un microscopio estereoscópico se examinaron los tallos y se extrajeron las larvas del tortrícido. El muestreo en soja consistió en la inspección directa y recolección de larvas de C. aporema, de 90 plantas elegidas al azar entre las que se ubicaban en los bordes (15 plantas de cada lado) y las dos diagonales del cultivo (15 plantas en cada diagonal). Todas las larvas de C. aporema recolectadas se criaron individualmente en recipientes cerrados de 6 cm de diámetro por 2 cm de altura, alimentadas con material vegetal (brotes y hojas) de lotus o soja, según correspondiera, lavados con agua corriente, hasta la emergencia del adulto, la formación de pupas de parasitoides o su muerte. Los recipientes se revisaron dos veces por semana y se sustituyó el alimento cuando fue necesario.

Se registró el número de larvas de C. aporema halladas en cada muestreo y en cada cultivo, como así también las larvas muertas por hongos o parasitoides. Se calcularon los porcentajes de parasitismo para cada grupo de enemigo natural. Las larvas afectadas por hongos y los adultos de parasitoides fueron enviados a INIA La Estanzuela y al Museo Bernardino Rivadavia (Argentina), respectivamente, donde se realizó su identificación. Ejemplares de los parasitoides encontrados se conservan en las colecciones entomológicas de EEMAC y en el Museo Bernardino Rivadavia (Argentina).

En cada fecha de muestreo se realizaron 100 barridos con red entomológica, tanto en lotus como en soja, las muestras obtenidas fueron conservadas en freezer hasta su procesamiento. Se identificaron las especies de predadores capturadas y se registró el número de individuos por especie y por estado de desarrollo.

Resultados

En el primer año se recolectaron 190 larvas de C. aporema y en el segundo año 810. La población de esta plaga nunca alcanzó, en el periodo de estudio, el umbral de daño propuesto por EMBRAPA (Brasil), para el año 2013, de 25-30 % de brotes terminales atacados por planta (EMBRAPA, 2013). En ambos cultivos la población fue menor en 2005-2006 que en 2006-2007, las máximas poblaciones se alcanzaron en lotus 27,06 larvas/m² el 26 de diciembre de 2006 y en soja (EEMAC) 0, 81 larvas por planta el 24 de enero de 2007, cuando el cultivo se encontraba en estado R2 (plena floración).

La mortalidad total de larvas de C. aporema fue baja durante ambos años en todos las situaciones relevadas. Los enemigos naturales que atacaron el estado larval de C. aporema fueron Z. radicans, Trathala sp. y un nemátodo, que no pudo ser identificado. Z. radicans se encontró únicamente durante 2005-2006, en todas las situaciones estudiadas, excepto en uno de los cultivos comerciales de soja. La infección prevaleció en el mes de enero de ese año (Cuadro 1).

El primer parasitoide en soja se registró siete días antes de la máxima población de larvas y en lotus 47 días después. En el momento de máxima población de parasitoides, en soja, la densidad de larvas fue de 0,32 larvas por planta y en lotus de 16,85 larvas/m².

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Los predadores más frecuentes registrados durante todo el período de muestreo, y que podrían estar contribuyendo al control de este lepidóptero, fueron: arañas (varias especies no identificadas), Tropiconabis capsiformis (Germar), Orius tristicolor y Orius insidiosus (Say), Eriopis connexa (Germar), Chrysoperla externa (Hagen) y Geocoris pallipes Stal.

Discusión

La baja población encontrada de larvas afectadas por Z. radicans podría indicar que las condiciones del litoral norte, en verano, no son las adecuadas para el desarrollo de epizootias provocadas por este entomopatógeno. En leguminosas forrajeras del Uruguay, las epizootias producidas por Z. radicans en C. aporema se registran casi todos los años luego de los primeros fríos intensos y la mortalidad de larvas se incrementa durante los períodos cálidos de corta duración, en los meses de junio y julio, coincidiendo con precipitaciones (Alzugaray et al., 1996, 1999). Este hecho se relaciona posiblemente con condiciones ambientales como temperatura, humedad, precipitación y radiación ultravioleta, que afectan la supervivencia de los conidios, su germinación y la consiguiente infección de nuevos individuos huéspedes. Entre esos factores, la radiación ultravioleta es la mayor causa de mortalidad de conidios (Pell et al., 2001). Los estudios epidemiológicos llevados a cabo en Uruguay (Alzugaray et al., 1999) indican que el micelio de Z. radicans tiene mayor crecimiento radial a 15 °C que a temperaturas mayores y que la producción de esporas/mm² aumenta con la temperatura en el rango entre 15 y 25 °C. En determinadas circunstancias adversas Z. radicans puede producir esporas persistentes que pueden permanecer en estado latente por hasta cuatro meses a 4 °C y 100 % HR (Pell et al., 2001).

Con respecto al ataque de parasitoides, en este trabajo se cita por primera vez para Uruguay Trathala sp. parasitando a C. aporema en el cultivo de soja. El género Trathala pertenece a la subfamilia Cremastinae Foerster (1869). Son endoparasitoides koinobiontes, solitarios. La mayoría de los integrantes de esta familia parasitan especies de lepidópteros enrolladores de hojas, formadores de agallas, perforadores de madera u otros hábitos de vida oculta. Las larvas de varias especies de Psychidae, Pyralidae, Tortricidae son los principales hospederos de los Cremastinae, pero también son parasitoides de algunos coléopteros y dípteros (Dasch, 1979; Gauld, 1984, Melo et al., 2012). Trathala flavo orbitalis ha sido introducido en algunos lugares para el control de larvas de Ostrinia nubilalis (Townes, 1958).

En otro estudio realizado en leguminosas forrajeras, en el mismo período en que se desarrolló el presente, en INIA La Estanzuela, al sur de Uruguay, Trathala sp. fue el parasitoide predominante en larvas de C. aporema. En esa región, se registraron también dos bracónidos de los géneros Lytopylus Föerster y Bracon Cameron (Alzugaray y Ribeiro, 2010). Liljesthröm y Rojas (2005) indicaron la presencia de estos tres parasitoides al sur de la provincia de Buenos Aires, Argentina.

En Brasil se cita otro bracónido, Agathis sp., provocando porcentajes de mortalidad de hasta 50 % de larvas de C. aporema (Corrêa-Fereira, 1979; Foerster y Calderón, 1977). Morey (1972) observó a la avispa predadora Polybia occidentalis scutellaris (White) (Hymenoptera: Vespidae) y dos especies de chinches de la familia Anthocoridae en cultivos de haba atacados por C. aporema. Por su parte, Bentancourt y Scatoni (2006) indicaron que cuando C. aporema está presente en soja y leguminosas forrajeras, los predadores del género Orius (Hemiptera: Anthocoridae) son muy frecuentes. En concordancia con las observaciones de estos autores, en el presente estudio fueron observados adultos de Polybia sp. en activo comportamiento de búsqueda de presas en brotes de soja.

El control natural de C. aporema ejercido por parasitoides y entomopatógenos en cultivos de lotus y soja de Uruguay es bajo, similar a los niveles citados en la década del 90. Por otra parte, se confirmó la presencia del hongo entomopatógeno Z. radicans, con bajos niveles de incidencia, y se registró el himenóptero ichneumónido Trathala sp. por primera vez para el Uruguay en el cultivo de soja.

Agradecimientos

Al Programa de Desarrollo Tecnológico (PDT) del Ministerio de Educación y Cultura. Contrato BID 1293/OC-UR por la financiación del trabajo. A Elio Noel García por su contribución en los trabajos de campo. A los productores que permitieron realizar los muestreos en sus predios: Pierre Ansiaux, Ruben Mazzilly y Barraca Erro.

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