Zerbino M. Stella¹ 

¹INIA (Instituto Nacional de Investigación Agropecuaria) La Estanzuela, Colonia 70000, Uruguay,Correo electrónico:szerbino@inia.org.uy

Recibido: 25/4/11 Aceptado: 5/1/12

Los oligoquetos terrestres son importantes componentes de los agroecosistemas. Tienen efectos en la dinámica de la materia orgánica y los ciclos de nutrientes, en la estructura del suelo y en la diversidad y actividad de los niveles tróficos subordinados. El clima, el tipo de suelo, la topografía, la vegetación y las prácticas de manejo, determinan la composición de las comunidades. El objetivo de este trabajo fue evaluar el efecto de distintas intensidades de uso del suelo sobre los oligoquetos. En un experimento de larga duración con siembra directa y pastoreo en INIA Treinta y Tres – Unidad Experimental Palo a Pique se realizaron muestreos durante el año 2007. Los tratamientos considerados fueron: cultivo continuo (CC), rotación corta (RC), rotación larga (RL) y pradera permanente (PP). Predominaron tres especies, Aporrectodea caliginosa (Lumbricidae) y Eukerria stagnalis y Eukerria sp. (Ocnerodrilidae). El uso del suelo tuvo un efecto significativo sobre la composición de las comunidades. La mayor y menor densidad de Ocnerodrilidae se registró respectivamente en CC y PP. Aporrectodea caliginosa fue más y menos abundante en PP y CC. Los valores más altos y bajos de densidad de capullos y de la relación adultos/inmaduros correspondieron, respectivamente a PP y CC. Para todas las variables consideradas en RL y RC, se registraron valores intermedios. La composición específica de las comunidades de oligoquetos, así como la relación adultos/inmaduros y el número de capullos reflejaron el impacto que producen distintas intensidades de uso del suelo en siembra directa con pastoreo sobre el contenido de carbono orgánico y la densidad aparente del suelo.

Palabras clave: oligoquetos, Ocnerodrilidae, Lumbricidae, rotaciones cultivos-pasturas, siembra directa

Summary

Terrestrial oligochaetes are important components in agroecosystems. They have effects on the dynamics of organic matter, nutrient cycling, soil structure and in the diversity and activity of subordinated trofics levels. Climate, soil, topography, vegetation, and management practices affect communities´composition. The objective of this study was to evaluate the effect of different soil use intensities on earthworms´ communities. Oligochaeta were evaluated during 2007 in a long-term experiment, located in INIA Treinta y Tres – Palo a Pique Experimental Unit. The treatments considered were: continuous agriculture, short rotation, long rotations of crops and pastures, and permanent pasture. Three species predominated: Aporrectodea caliginosa (Lumbricidae), Eukerria stagnalis and Eukerria sp. (Ocnerodrilidae). Soil use had significant effects on the Oligochaeta communities’ composition. The highest and lowest Ocnerodrilidae densities were found in continuous agriculture and permanent pasture, respectively. A. caliginosa was less and more abundant in permanent pasture and continuous agriculture respectively. The highest and lowest densities of inmatures and cocoons corresponded to permanent pasture and continuous cropping. Short and long rotations had intermediate values for all variables considered. Oligochaeta communities’ composition, as well as adults/inmatures ratio, and cocoons counts, reflected the impact of different soil use intensities for no-till and grazed soils on organic carbon content and soil bulk density.

Key words: oligochaetes, Ocnerodrilidae, Lumbricidae, crop-pasture rotations, no tillage

Introducción

En sistemas agrícolas, las comunidades presentes están determinadas por la intensidad del cambio inducido respecto al ecosistema natural y por la habilidad de las distintas especies de adaptarse a los cambios (Brussaard et al., 2007). La preparación del suelo es la práctica de manejo que tiene los mayores efectos en la distribución y abundancia de los organismos edáficos (Stinner y House, 1990). Está demostrado que el laboreo convencional tiene impactos negativos en las lombrices de tierra (Zerbino, 2010). Como consecuencia de la perturbación mecánica y de la eliminación de la cobertura vegetal se producen importantes fluctuaciones de temperatura y humedad.

Por el contrario, en siembra directa, la falta de movimiento del suelo y la presencia de rastrojo en superficie, benefician a los organismos edáficos, las fluctuaciones de la temperatura y la humedad son menores, aumenta el contenido de materia orgánica y mejora la estructura del suelo (Stinner y House, 1990). Sin embargo, los resultados de estudios que evaluaron el efecto de esta práctica sobre los oligoquetos reportan respuestas positivas y negativas (Kladivko et al., 1997; Chan y Heenan, 2006). Entre las razones que explican estas discordancias, se mencionan el tipo de suelo, las condiciones ambientales posteriores al inicio de la siembra directa, la cobertura vegetal y en consecuencia las diferencias en la calidad y cantidad de los residuos que cubren la superficie (Mather y Christensen, 1988; Siegrist et al., 1998; Hubbard et al., 1999; Carpenter-Boggs et al., 2000; Chan, 2001; Zaller y Kopke, 2004, Simonsen et al., 2010). También hay que considerar que la información generada no es conclusiva, por ser ésta una tecnología relativamente joven en adopción.

El objetivo de este trabajo fue evaluar el efecto de distintas rotaciones de cultivos y pasturas en siembra directa y con pastoreo sobre los oligoquetos terrestres y explorar las relaciones con algunas propiedades del suelo.

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Materiales y métodos

Durante el otoño y la primavera del 2007 fueron realizados muestreos en el experimento de larga duración del Instituto Nacional de Investigación Agropecuaria (INIA) localizado en la Unidad Experimental Palo a Pique (UEPP, Departamento de Treinta y Tres) que fue instalado en 1995, donde se evalúan cuatro intensidades de uso del suelo en siembra directa, sometidas a pastoreo (Terra y García Préchac, 2001).

Los tratamientos considerados fueron: Cultivo continuo (CC)-dos cultivos forrajeros por año: avena (Avena sp.) en mezcla con raigrás anual (Lolium multiflorum) en invierno para pastoreo, y sorgo (Sorghum bicolor) o moha (Setaria italica) en verano para pastoreo o ensilaje; Rotación corta (RC)- dos años de doble cultivo como en el caso anterior y dos años de pastura compuesta por trébol rojo (Trifolium pratense) y raigrás; Rotación larga (RL)- dos años de doble cultivo como en el primer tratamiento y cuatro años de pastura mezcla de trébol blanco (Trifolium repens), lotus (Lotus corniculatus), dactylis (Dactylis glomerata); y Pradera permanente (PP)- de trébol blanco, lotus y raigrás, renovada cada tres o cuatro años.

Muestreo

El método de muestreo de las lombrices fue similar al recomendado por el Tropical Soil Biology and Fertility Programme (TSBF) (Anderson y Ingram, 1993). La unidad básica de muestreo (UBM) fue de 25 cm de lado por 20 cm de profundidad. En cada parcela se realizaron 12 UBM distribuidas en tres estratos topográficos: alto, medio y bajo, que fueron previamente georeferenciados.

Los ejemplares colectados en cada UBM fueron conservados en formol 4%. En el laboratorio fueron separados por su morfología externa, e identificados de acuerdo a las descripciones realizadas por Jamieson (1970) y Reynolds (1977), a nivel de familia, género y especie según el caso. Los individuos fueron separados en adultos e inmaduros, basado en la presencia o ausencia del clitelo. También se registró el número de capullos presentes.

En los dos momentos de muestreo, con el rastrojo presente en las UBM de cada posición topográfica se formó una muestra compuesta. En el laboratorio se determinó el peso total y el de las gramíneas.

En otoño, en cada posición topográfica se tomaron muestras de suelo en dos profundidades, para determinar la densidad aparente a 5-8 cm y 8-13 cm y el porcentaje de carbono orgánico a 0-5 cm y 5-15 cm.

Análisis de datos

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Para los oligoquetos, las variables fueron densidad total y específica de las especies predominantes, de adultos, inmaduros y capullos y de la relación adultos/inmaduros. Debido a que son variables discretas que presentaron asociación entre la media y varianza, se analizaron utilizando modelos lineales generalizados con distribución Poisson o binomial negativa y función logarítmica en el caso de densidad total y específica, de adultos, inmaduros y capullos, y distribución binomial para la relación adultos/inmaduros (Proc GENMOD, SAS Inst, 2009). Los datos de peso de rastrojo y de las propiedades del suelo fueron analizados con modelos lineales generales (PROC GLM, SAS Inst, 2009).

Para el análisis estadístico de los datos, las zonas topográficas de cada parcela se consideraron pseudobloques y fueron analizadas con un diseño de bloques al azar con tres repeticiones. Para comparar los usos del suelo entre sí, las fases pasturas y cultivos de las rotaciones y el promedio de cada fase de las dos rotaciones, respectivamente con PP y CC, se realizaron contrastes (Cuadro 1).

Resultados

Lombrices

En los dos muestreos se colectaron 3500 ejemplares, que fueron clasificados en seis especies, tres pertenecieron a la familia Lumbricidae, dos a Ocnerodrilidae y una a Glossocolecidae. Sólo tres especies representaron el 90% del total colectado, Eukerria stagnalis (36%) y Eukerria sp. (34%) (Ocnerodrilidae) y Aporrectodea caliginosa (20%) (Lumbricidae). Para todo el estudio la frecuencia de ceros en las muestras fue de 3%. El 54% del material fue colectado en el muestreo de otoño y el resto en primavera.

Los resultados de los análisis del estadístico de máxima verosimilitud para la densidad total indicaron que hubo efecto del tratamiento y del momento de muestreo.(Cuadro 2). Los valores mayor y menor correspondieron a CC (231 ind/m²) y PP (150 ind/m²) respectivamente, que fueron diferentes entre sí. Las rotaciones registraron valores intermedios que fueron similares entre sí. La densidad promedio de la fase cultivos de ambas rotaciones (174 ind/m²) fue menor que la de CC (231 ind/m²), mientras que la correspondiente a la fase pasturas (205 ind/m²) fue semejante a PP (150 ind/m²).

En el caso de las dos especies de Ocnerodrilidae, hubo interacción tratamiento y momento de muestreo (Cuadro 2). Para E. stagnalis, la interacción fue consecuencia del incremento de la densidad que se registró en PP en primavera, mientras que en los restantes usos del suelo disminuyó. En otoño la mayor abundancia, que fue diferente de la registrada en RC y PP, se obtuvo en CC. En este muestreo, los valores de las fases cultivos y pasturas de ambas rotaciones fueron respectivamente semejantes entre sí. Lo mismo ocurrió con los promedios de éstas (fase pasturas- 68 ind/m²; fase cultivos-95 ind/m²), respectivamente con PP (41 ind/m²) y CC (128 ind/m²). En primavera los usos del suelo fueron semejantes entre sí, al igual que los contrastes considerados. En este momento, las mayores reducciones en la densidad se produjeron en la fase cultivos de las rotaciones y en CC.

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Por el contrario, para Eukerria sp., la interacción estuvo dada por el importante incremento de la densidad en CC en primavera. Situación similar se registró en la fase cultivos de las dos rotaciones, aunque el aumento fue de menor magnitud. En otoño, la menor densidad se registró en PP, que fue diferente de los restantes usos del suelo. En este momento hubo diferencias entre la fase cultivos de ambas rotaciones, el mayor valor correspondió a RC. La densidad de la fase pasturas de ambas rotaciones, al igual que los promedios de cada una de las fases con los valores correspondientes a PP y CC, fueron similares. En primavera se registraron diferencias entre todos los usos del suelo, hubo un gradiente de mayor a menor desde CC a PP. Existieron diferencias entre las rotaciones en las fases pasturas y cultivos, en el primer caso la mayor densidad correspondió a RL y en el segundo a RC. El valor promedio de la fase pasturas de las rotaciones (71 ind/m²) fue mayor que el de PP (13 ind/m²) y por el contrario el de la fase cultivos (63 ind/m²) fue menor que el de CC (135 ind/m²) (Cuadro 2).

Para A. caliginosa hubo efecto de los usos del suelo y del momento de muestreo (Cuadro 2). La mayor densidad se obtuvo en PP, valor que fue diferente de los restantes usos del suelo. Sólo hubo diferencias en la fase cultivos, el valor de RL fue superior al de RC. El promedio de la fase cultivos de ambas rotaciones (22 ind/m²) fue similar al de CC (15 ind/m²), mientras que el correspondiente a la fase pasturas (57 ind/m²) fue menor que el de PP (67 ind/m²).

La abundancia relativa de la familia Ocnerodrilidae aumentó con el incremento de la intensidad del uso del suelo. Las dos especies en conjunto representaron en CC más del 90% del total de individuos colectados, 50% en PP, alcanzando valores próximos al 80% en RC y RL. Por el contrario la importancia relativa de A. caliginosa disminuyó con el aumento de la intensidad de uso del suelo. En CC representó menos del 10% (Figura 1).

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En todos los usos del suelo y fases de las rotaciones predominaron los inmaduros sobre los adultos (Cuadro 3). En la densidad de los adultos, hubo interacción entre tratamiento y momento de muestreo. Se registraron diferencias significativas en primavera entre la fase pasturas de ambas rotaciones, la cantidad de adultos de RL fue mayor que en RC, y en el contraste entre el promedio de la fase cultivos y CC (37 vs 17 ind/m²). Para la densidad de inmaduros se detectaron efectos de tratamiento y momento de muestreo. A CC correspondió el mayor valor, los restantes usos del suelo fueron similares entre sí. El promedio de inmaduros de la fase pasturas de las rotaciones fue mayor que el de PP (167 vs 114 ind/m²) y por el contrario el de la fase cultivos fue menor que el de CC (137 vs 216 ind/m²). Estos resultados determinaron que la relación adultos/inmaduros fuera más baja en CC que en PP. Para los capullos hubo efecto del tratamiento y del momento de muestreo.

La mayor densidad se registró en PP. Los restantes usos del suelo fueron semejantes entre sí. Hubo diferencias en las fases pasturas y cultivos de las rotaciones, los mayores valores correspondieron respectivamente a RC y RL. La densidad de capullos promedio de la fase pasturas de las rotaciones (63 cap/m²) fue menor que en PP (146 cap/m²) y el promedio de la fase cultivos de RC y RL (71 cap/m²) fue similar al valor de CC (36 cap/m²) (Cuadro 3).

Rastrojo

Respecto al rastrojo de gramíneas existió efecto del tratamiento y del momento de muestreo. El mayor y menor valor correspondieron a CC y PP, respectivamente. Los promedios de las fases pasturas y cultivos fueron similares a PP y CC, respectivamente.

Propiedades del suelo

Hubo efecto de los tratamientos para la densidad aparente en las dos profundidades estudiadas y el porcentaje de carbono orgánico en la porción de suelo más superficial (0-5 cm). En CC se registraron el mayor y el menor valor, respectivamente, para la densidad aparente y el porcentaje de carbono orgánico. Para estas variables los restantes usos del suelo fueron similares entre sí. Sólo hubo diferencias en la fase cultivos de las rotaciones para el porcentaje de carbono orgánico en superficie (0-5 cm), el cual fue mayor en RL respecto a RC (Cuadro 5).

Discusión

Los oligoquetos en su función de ingenieros del ecosistema (Jones et al., 1994) son responsables de la incorporación y de la descomposición de la materia orgánica, de la estimulación de la actividad microbiana y del mantenimiento de la porosidad e infiltración. En este estudio la composición específica de las comunidades varió con la intensidad de uso del suelo, como consecuencia de las diferencias en el hábitat, en la disponibilidad de recursos (cantidad y calidad de residuos y de exudados radiculares), en concordancia con lo reportado por Coleman et al. (2004), Ivask (2007) y Smith et al. (2008). En el largo plazo las diferencias de las comunidades van a impactar en forma diferente en las propiedades físico-químicas del suelo (Dominguez et al., 2009).

La mayor densidad total registrada en CC fue consecuencia de la presencia de las especies de la familia Ocnerodrilidae. Estas especies incrementaron su densidad a medida que aumentó la frecuencia de uso de gramíneas anuales, y en consecuencia con la mayor cantidad de residuos en superficie. El suelo CC se caracterizó por registrar los menores valores de materia orgánica en la profundidad 0-5 cm y los más altos de densidad aparente en las dos profundidades estudiadas, es decir que está más compactado, y por lo tanto se satura de agua más rápidamente que los restantes.

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En nuestro país E. stagnalis fue dominante en planicies asociadas a vías de drenaje o cursos de agua (Zerbino, 2011). En Argentina esta especie caracteriza a suelos muy deteriorados y con problemas de drenaje (Momo et al., 2003). Los resultados obtenidos indican, tal como lo establecen estos autores, que es una especie muy tolerante a la degradación física, como consecuencia de su pequeño diámetro y elasticidad, y que se adapta muy bien a ambientes donde a otras les resulta difícil habitar. Por otra parte, la baja densidad registrada en PP, demuestra que es una competidora ineficiente en ambientes más benignos o suelos con mejor calidad, donde otras especies se desarrollan muy bien (Momo et al., 2003).La interacción significativa entre tratamiento y momento de muestreo, registrada para las dos especies de Ocnerodrillidae, indicaría que los picos de actividad de las mismas son diferentes y/o que los cambios en la oferta de alimento y humedad del suelo, por la disminución en la cantidad de residuos y/o de los cambios en la vegetación, las afectan de manera diferente (Lavelle y Spain, 2001; Whalen, 2004).

A diferencia de los Ocnerodrilidae, A. caliginosa mostró preferencia por los usos del suelo con presencia de leguminosas forrajeras. Estos ambientes, comparados con los de agricultura continua, tienen una frecuencia menor de uso de herbicidas, una cantidad baja o nula de rastrojo en superficie, la densidad aparente es menor y el contenido de carbono del suelo es mayor. Esto último es sinónimo de una disponibilidad mayor de sustratos (Riley et al., 2008; Eriksen-Hamel et al., 2009). Las pasturas producen más materia orgánica, a través de la descomposición de raíces y de material superficial que deja sin consumir el ganado, así como por los exudados radiculares. Momo et al. (2003) encontraron que el género Aporrectodea tiene preferencia por ambientes perturbados, con suelos de buena estructura y contenido alto de materia orgánica. En las rotaciones, la presencia de pasturas por un período de tiempo más prolongado determinó que en la fase cultivos, la densidad poblacional de A. caliginosa permaneciera constante.

Por el contrario, cuando la fase pasturas fue menor (RC), la densidad poblacional en la fase cultivos disminuyó drásticamente. Eekeren et al. (2008) establecieron que la mejor manera de mantener la población de lombrices en tierras agrícolas es incluir leguminosas forrajeras durante varios años en la rotación. La densidad mayor de esta especie podría estar asociada a una frecuencia menor en el uso de herbicidas, fundamentalmente glifosato. Si bien se constató que este principio activo tiene baja toxicidad directa (Dalby et al. 1995), está determinado que afecta significativamente el desarrollo y la reproducción de especies del género Eisenia (Casabé et al., 2007; Correia y Moreira, 2010). Por otra parte, también hay que considerar que la mayor frecuencia en el uso de herbicidas puede ocasionar efectos negativos como resultado de la reducción de fuentes de materia orgánica que constituyen su alimento (Edwards, 1995). Estudios del impacto de esta especie determinaron que mejora la infiltración y por lo tanto la descarga de agua es más rápida (Ernst y Emmerling, 2009).

Considerando el diámetro menor de las especies de la familia Ocnerodrilidae respecto al de A. caliginosa, se puede establecer que los usos del suelo con más participación de leguminosas forrajeras son los que tuvieron mayor biomasa de lombrices. Existen cantidad de estudios, realizados en distintas localidades geográficas, que establecieron que la biomasa de lombrices se incrementa con el uso de leguminosas forrajeras (Syers y Springett, 1983; Metzke et al., 2007; Riley et al., 2008; Smith et al., 2008; Eekeren et al., 2008). De acuerdo a los resultados obtenidos en este estudio y por los reportados por Zerbino et al. (2006) y Zerbino (2007) se puede establecer que existe una relación inversa entre la intensidad del uso del suelo y el tamaño de las especies presentes.

La mayor relación adultos/inmaduros en PP respecto a CC, indicaría que PP proporciona un ambiente que permite que las lombrices se desarrollen, maduren y se reproduzcan, y que en CC los individuos no alcanzan la madurez. Similares resultados obtuvieron Domínguez et al. (2009) en la Argentina.

En el momento del estudio RC y RL cumplieron respectivamente tres y dos ciclos completos. Para la densidad total y de E. stagnalis ambas rotaciones fueron similares entre sí. Para Eukerria sp. y A. caliginosa hubo diferencias en los contrastes de las fases cultivos y pasturas de ambas rotaciones; detectándose las diferencias mayores en el primer caso.

Este resultado es de suma importancia para futuros estudios, debido a que sólo será necesario realizar los muestreos en la fase agrícola de las rotaciones, lo que contribuirá a un ahorro de tiempo muy importante.

Por otra parte, los resultados obtenidos para las dos especies del género Eukerria indicaron que si el objetivo es estudiar el efecto del uso del suelo en las comunidades será necesario realizar los muestreos en los dos momentos que se plantearon en este trabajo.

Conclusiones

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La composición específica de las comunidades varió con la intensidad del uso del suelo. La densidad de tres especies de lombrices con requerimientos de hábitat y recursos diferentes, A. caliginosa y las dos especies de Ocnerodrilidae, así como la relación adultos/ inmaduros y la densidad de capullos, reflejaron el impacto producido por las distintas intensidades de uso del suelo en siembra directa con pastoreo, sobre la densidad aparente y el contenido de carbono orgánico en superficie. Por lo tanto, se concluye que los oligoquetos terrestres pueden utilizarse como indicadores de evaluación de la sustentabilidad de los sistemas de producción.

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