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Introducción
Barros Blancos es una localidad ubicada al sur del departamento de Canelones, en el área metropolitana de Uruguay. Históricamente, a mediados del siglo XX, la zona experimentó una explosión demográfica debido al aumento de la actividad industrial en la región. Sin embargo, con el declive de las fábricas, se transformó en una ciudad dormitorio, ya que muchos de sus habitantes se vieron obligados a trasladarse a otras localidades en busca de empleo. Por otro lado, el incremento de los precios del mercado inmobiliario en Montevideo llevó a muchas personas a migrar hacia Barros Blancos, lo que resultó en el establecimiento de asentamientos irregulares. En la actualidad, con la reactivación de la industria y el crecimiento de la construcción y actividad comercial (como farmacias, centros educativos, centros comerciales y barrios privados, entre otros), Barros Blancos ha vuelto a ser una localidad estratégica. No obstante, como bien se mencionaba ya en un informe del Programa Integral Metropolitano (Programa Integral Metropolitano, 2013) -que mantiene su vigencia en la actualidad-, coexisten diversos momentos históricos que han impactado el paisaje y han formado un territorio fragmentado y desigual, con una mezcla de áreas urbanizadas y rurales. Un aspecto crítico es la falta de saneamiento en estos asentamientos irregulares, sumado a la presencia de cuerpos de agua que, aunque tienen un uso recreativo, también reciben el escurrimiento de aguas servidas provenientes de dichos asentamientos. Estas áreas albergan cooperativas de viviendas, quintas, viviendas precarias, cría de animales de granja en condiciones de traspatio y una alta población de animales de compañía, en su mayoría callejeros, sin castrar, sin tutor ni seguimiento sanitario. Esta alta presencia de perros, que interactúan estrechamente con los seres humanos, aumenta de forma significativa el riesgo de transmisión de diversas enfermedades zoonóticas.
Las infecciones parasitarias zoonóticas representan un desafío significativo para la salud pública y los perros son uno de los principales reservorios de parásitos que pueden transmitirse a los humanos (Salcedo‐Jiménez et al., 2024). Entre las principales zoonosis parasitarias se encuentran aquellas causadas por helmintos, como Toxocara canis, ancilostómidos, principalmente Ancylostoma braziliense y Ancylostoma caninum, Echinococcus granulosus y, en menor medida, Dipylidium caninum.
Toxocara canis es un parásito zoonótico de relevancia y los perros actúan como sus hospedadores. Este posee un ciclo biológico semidirecto con varías vías de transmisión: oral, al ingerir huevos larvados o larvas enquistadas en hospederos paraténicos; transplacentaria, muy importante en neonatos, y en menor medida por vía lactogénica. Los hospedadores paraténicos albergan larvas de tercer estadío (L3) en sus tejidos, estos pueden ser aves, roedores, bovinos, ovinos y seres humanos (Strube & Mehlhorn, 2022). En los perros, especialmente en los cachorros, esta infección puede causar vómitos, diarrea, tos, mala condición corporal y obstrucciones intestinales (Sykes, 2023). La transmisión a los seres humanos ocurre sobre todo a través de la ingestión de huevos larvados presentes en el suelo o superficies contaminadas o bien por la ingestión accidental de estos al manipular o acariciar animales que transportan huevos adheridos a su pelaje (Roddie et al., 2008; Tavassoli et al., 2012). Las L3 pueden causar una variedad de síndromes, como larva migrans visceral, larva migrans ocular, neurotoxocariasis y toxocariasis encubierta. Los grupos más vulnerables a esta infección incluyen a niños, ancianos e individuos inmunocomprometidos (Strube & Mehlhorn, 2022). En Uruguay, en 1983, se detectaron por primera vez anticuerpos específicos contra T. canis en niños con síndrome de larva migrans visceral (Witkind et al., 1983). En un estudio de 2002, se estimó que la seroprevalencia de T. canis en Uruguay era aproximadamente del 50 % (Zanetta & Basmadjián, 2002). En Barros Blancos, un estudio de 2013 encontró que el 22,8 % de los perros muestreados eran positivos para Toxocara spp., aunque no se especificó la especie (Acuña et al., 2013). De manera similar, en un estudio realizado en Montevideo, se reportó una prevalencia del 13,8 % en perros pertenecientes a niños de un jardín de infantes en el barrio Casavalle (Oscar Castro, comunicación personal, 21 de marzo de 2023).
Los ancilostómidos, como A. braziliense y A. caninum, son parásitos importantes tanto en perros como en seres humanos. Poseen un ciclo biológico directo y las vías de transmisión en el perro son ingestión de L3 en alimentos, agua u objetos contaminados; L3 en hospederos paraténicos, transplacentaria (rara), lactogénica (más frecuente) y percutánea. Los hospederos paraténicos suelen ser aves, roedores, reptiles e incluso insectos. Estos helmintos causan principalmente anemia en los perros y síndrome de larva migrans cutánea en los humanos (Strube & Mehlhorn, 2022). En Uruguay, se han identificado tres ancilostómidos en caninos: A. caninum, A. braziliense y Uncinaria sp. (Oscar Castro, comunicación personal, 21 de marzo de 2023).
En el caso de E. granulosus, los perros actúan como hospedadores definitivos y eliminan los huevos del parásito a través de sus heces. Los seres humanos se infectan al ingerir los huevos presentes en el suelo, alimentos contaminados o en el pelaje de los perros. Aunque la infección en los caninos suele ser asintomática, en los seres humanos puede causar una enfermedad conocida como equinococosis quística o hidatidosis, una parasitosis grave caracterizada por la formación de quistes hidatídicos (forma larvaria) en órganos como el hígado y los pulmones (Strube & Mehlhorn, 2022). Por último, D. caninum es un cestodo que habita el intestino delgado de caninos y felinos. Dado que presenta un ciclo indirecto con pulgas principalmente como hospederos intermediarios, su hallazgo en seres humanos es bastante infrecuente, ya que las pulgas deben ser ingeridas para transmitir el parásito. Si bien los adultos pueden infectarse con este parásito, los niños son más propensos a adquirir la infección por el hábito de llevarse las manos sucias a la boca y el contacto estrecho con sus mascotas. Los signos más frecuentes suelen ser diarrea e incomodidad al defecar (Portokalidou et al., 2018; Strube & Mehlhorn, 2022).
Además de los parásitos zoonóticos más frecuentes, también se ha asociado Trichuris vulpis -un nemátodo que habita el ciego de los perros- a casos de trichuriasis en seres humanos, aunque esta relación ha sido objeto de controversia (Traversa, 2011). Por otro lado, Eucoleus aerophilus (=Capillaria aerophila) es un nemátodo que afecta las vías respiratorias de cánidos y félidos, su ciclo biológico no está del todo claro, aunque se presume que las lombrices de tierra podrían actuar como hospederos intermediarios/paraténicos. Este parásito ha demostrado potencial zoonótico y causa capilariasis pulmonar en seres humanos (Intirach et al., 2024; Traversa et al., 2010). En Uruguay, esta especie fue identificada por primera vez en un felino en 1954 (Cristi, 1954) y, en perros, se ha diagnosticado mediante la detección de huevos en muestras coprológicas, aunque solo a nivel de género, como Capillaria spp. (Acuña et al., 2013; Cabrera et al., 2007).
La constante interacción entre seres humanos y perros en áreas como Barros Blancos incrementa el riesgo de transmisión de estas zoonosis. Los asentamientos informales en la localidad, caracterizados por la falta de saneamiento adecuado, la proliferación de basureros en terrenos baldíos donde circulan perros callejeros y roedores y la presencia de personas que acceden a estos espacios para clasificar la basura favorecen la propagación de los parásitos. Además, los perros callejeros, que frecuentemente ingresan a las viviendas y entran en contacto directo con los seres humanos, actúan vehiculizando parásitos entre los espacios públicos y privados. La alta población de perros sin tutor, sin castrar y sin controles sanitarios agrava aún más esta situación. Por otra parte, la capacidad que tienen varios de los elementos parasitarios de resistir en el ambiente le confiere un carácter acumulativo a la contaminación (Deutz et al., 2005; Etewa et al., 2016).
El objetivo de este estudio fue evaluar la prevalencia de agentes parasitarios con potencial zoonótico en perros de Barros Blancos, así como describir las asociaciones entre dichos agentes.
Materiales y métodos
Lugar y período de estudio
El estudio se realizó entre julio de 2024 y febrero de 2025 en Barros Blancos, departamento de Canelones, Uruguay, dentro de la zona de influencia territorial (ZIT) de la policlínica de ASSE Entre Todos (34° 46' 19.384'' S, 56° 0' 15.036'' O) ubicada entre las calles 19 de Junio, al oeste calle José María García y Cuñapirú, al norte calle Ventura, senda 1 Paso Escobar y al sur ruta 101, lo que constituye un área de 2,8 km2 (figura 1).
Población
La ZIT fue dividida en cuadrantes con el fin de organizar de manera más eficiente la toma de muestras. Se realizó un muestreo por conveniencia en cada cuadrante y se tomaron un total de 200 muestras, de las cuales 115 corresponden a la vía pública y 85 a domicilios particulares.
Estudio parasitológico
Previo a la colecta, cada materia fecal fue evaluada visualmente y se colectaron solo las que tenían apariencia de haber sido depuestas recientemente. Para ello se usaron guantes y espátulas de madera descartables y se colocaron en frascos estériles con tapa rosca, se etiquetaron con un código interno y fueron remitidas al laboratorio. Los guantes y paletas fueron descartados como residuos biológicos. Por motivos de bioseguridad, las muestras se inactivaron una semana en freezer a -80 °C (Schurer et al., 2014) y luego se descongelaron a 4 °C por 24 h antes de ser procesadas.
Para el diagnóstico se utilizó la técnica de Willis (Willis, 1921) y la de McMaster para el contaje de huevos con sensibilidad de 40 huevos/ooquistes por gramo (hpg/opg) de materia fecal (Camacho et al., 2021), ambas fueron modificadas utilizando solución salino-azucarada ajustada a una densidad de 1,3 (European Scientific Counsel Companion Animal Parasites, 2022). Los distintos elementos parasitarios fueron diagnosticados morfológicamente utilizando las características descritas por Traversa et al. (2010) y Zajac et al. (2021). Los datos obtenidos se ingresaron en una planilla de acuerdo al código utilizado durante la colecta.
Análisis estadístico
Se utilizó el programa Quantitative Parasitology 3.0 para los cálculos estadísticos (Reiczigel et al., 2019). Se calculó la prevalencia general y por taxón de los endoparásitos encontrados como el porcentaje de muestras positivas y de muestras con presencia de elementos (huevos u ooquistes) característicos de cada taxón, respectivamente, con un IC de 95 % calculado a través del método de Sterne’s (Reiczigel et al., 2019). Se describieron las asociaciones entre las distintas especies encontradas.
Se realizó la prueba incondicional exacta para determinar si existen diferencias estadísticamente significativas entre las prevalencias de las muestras tomadas de los domicilios particulares y las muestras tomadas de la vía pública (Reiczigel et al., 2008).
Resultados
Prevalencia
La prevalencia de endoparásitos en las muestras fue de 63 % (IC: 56,01 % a 69,53 %), los parásitos más frecuentes fueron los ancilostómidos, seguidos por T. vulpis, T. canis y Eucoleus spp. (tabla 1). El 49,5 % (n=99) de las muestras estaba parasitada con al menos un taxón zoonótico, se consideraron como tales aquellas muestras positivas a T. canis, ancilostómidos, Eucoleus spp. o D. caninum (tabla 2). El 37 % de las muestras resultaron negativas en ambas técnicas.
Asociaciones parasitarias
El 34,5 % de los perros presentó solo un taxón parasitario, los ancilostómidos fueron los más frecuentes. Por otra parte, el 22 % de las muestras presentó una asociación entre dos taxones parasitarios y el 6,5 % entre tres o más taxones. La asociación más frecuente para dos taxones fue la de ancilostómidos con T. vulpis. Todas las asociaciones parasitarias se detallan en la tabla 2.
Huevos/ooquistes por gramo de heces (hpg/opg)
El contaje más alto registrado fue para T. canis, seguido por Eucoleus spp., ancilostómidos, T. vulpis y Cystoisospora spp., respectivamente (tabla 3).
Comparación de prevalencias en vía pública vs. domicilios particulares
La prevalencia de las muestras recolectadas de la vía pública fue de 69,6 % (n: 80/115, IC:60,47 a 77,47 %), mientras que la de domicilios particulares fue de 54,1 % (n: 46/85 IC: 43,51 a 64,77 %) (figura 2). A pesar de que los IC están solapados, las diferencias fueron estadísticamente significativas con un p<0,026.
Discusión
La problemática de las parasitosis en contextos vulnerables ha sido abordada por varios estudios en nuestro país (Acuña et al., 2013; Cabrera et al., 2017; Da Rosa et al., 2020), sin embargo, hasta el presente trabajo, solo uno había abordado la problemática en Barros Blancos integrando parásitos zoonóticos de caninos (Acuña et al., 2013). En dicho estudio, encontraron que la prevalencia de endoparásitos detectados a través de la técnica de Willis fue del 78,7 % (n=127). Los parásitos más prevalentes fueron A. caninum (56,7 %), seguido por Toxocara spp. (22,8 %), T. vulpis (11,6 %) y huevos de la familia Taeniidae (0,8 %), además de ooquistes de Isospora spp. (=Cystoisospora spp.), huevos de Capillaria spp. y Strongyloides spp., aunque estos últimos carecían de datos cuantitativos. En el presente estudio se observó una prevalencia más baja (63 %), esto podría explicarse por las diferencias en el diseño experimental, por lo que no es posible afirmar que la prevalencia haya disminuido sin un monitoreo sistemático y a largo plazo.
Otros estudios nacionales han reportado las prevalencias de endoparásitos en perros en diferentes localidades del país. En perros urbanos de Montevideo y en perros urbanos y rurales de Florida, analizados por necropsia (n=95), se reportó una prevalencia general entre el 70 y 89 %, los agentes parasitarios más comúnmente hallados fueron Ancylostoma spp., T. canis y T. vulpis en las tres localizaciones (Valledor et al., 2006). En otro estudio, por coprología, se observó que el 20 % de los perros de niños que concurrían a un jardín infantil en Montevideo estaban parasitados, con presencia de Trichuris spp. (41,7 %), Ancylostoma spp. (33,3 %) y Toxocara spp. (8,3 %) (Ferraz & Ferreira, 2008). Otro relevamiento, también por coprología, en la ciudad de Florida, reportó una prevalencia de 19,96 %, con la presencia de A. caninum (38 %), Toxocara spp. (34 %), T. vulpis (15 %) y D. caninum (13 %) (Gallo, 2021).
La heterogeneidad en las prevalencias de parasitosis observadas en diferentes estudios resalta la complejidad de esta problemática. A nivel regional, las prevalencias varían considerablemente y parecen estar influenciadas por factores ecoambientales propios de cada área de estudio. En Neuquén, Argentina, por ejemplo, se reportó una prevalencia general del 37,86 %, fue mayor en las zonas rurales (40,06 %) en comparación con las urbanas (33,44 %) (Soriano et al., 2009). En Buenos Aires, Argentina, se encontró una prevalencia del 52,4 %, con A. caninum (13 %), Isospora ohioensis (12 %) y T. canis (11 %) como los parásitos más frecuentes (Fontanarrosa et al., 2005). En un estudio a gran escala realizado en Estados Unidos, con una muestra de 1 199 293 animales, se reportó una prevalencia general de endoparásitos del 12,5 %, se destacaron Cystoisospora spp. (4,4 %) y Giardia spp. (4,0 %) como los taxones más comunes, seguidos por ancilostómidos (2,5 %), ascáridos (2,2 %) y trichuridos (1,2 %) (Little et al., 2009).
De manera similar, en Escárcega, Campeche, México, Mena et al. (2011) encontraron una prevalencia general aproximada del 55,93 %, con Ancylostoma spp. (52,22 %) como el parásito predominante, seguido por T. canis (14,44 %), T. vulpis (9,25 %), Isospora canis (1,11 %), C. aerophila (1,11 %) y Strongyloides spp. (0,37 %). Estos datos revelan una tendencia regional consistente en la alta prevalencia de ciertos parásitos, como A. caninum y T. canis, que también fueron frecuentes en Barros Blancos.
Comparando estos datos regionales con los resultados obtenidos en Barros Blancos, se observa que la prevalencia en esta zona es considerablemente alta. Las condiciones socioeconómicas y de infraestructura en la comunidad, como la falta de saneamiento adecuado y la sobrepoblación canina, son factores que contribuyen de forma significativa a la transmisión de parásitos. La gran cantidad de elementos infectantes presentes en las heces de los perros en la vía pública, junto con el manejo inadecuado de las excretas y la alta cantidad de hospederos paraténicos, refuerzan la persistencia de estos parásitos. Además, la elevada proporción de animales no esterilizados, hembras gestantes y cachorros potencia la circulación de los parásitos en la población canina, lo que se refleja en la alta prevalencia de toxocariasis y otras parasitosis en la comunidad (Acuña et al., 2013).
La prevalencia de T. canis en Barros Blancos es similar a la observada en otros estudios (Ferraz & Ferreira, 2008; Fontanarrosa et al., 2005; Mena et al., 2011; Soriano et al., 2009), aunque ligeramente inferior a la reportada por Acuña et al. (2013). Sin embargo, los factores locales, como la gran cantidad de heces en las calles y el manejo deficiente de las excretas, refuerzan la persistencia de este parásito, lo que favorece brotes recurrentes de toxocariasis, en especial en niños de la zona (Strube & Mehlhorn, 2022). Estos hallazgos sugieren que las condiciones de higiene y control de la población canina son determinantes clave para reducir la prevalencia de esta enfermedad en la comunidad.
Además, la prevalencia de ancilostómidos en este estudio también fue elevada. Aunque la mayoría de las infecciones por Ancylostoma spp. en seres humanos suelen limitarse a lesiones pruriginosas, existe la posibilidad de complicaciones graves, como infecciones bacterianas secundarias (Bouchaud et al., 2000; Davies et al., 1993) o el síndrome de Löffler (Akuthota & Weller, 2012; Hochedez & Caumes, 2007), que pueden comprometer la salud de las personas (Strube & Mehlhorn, 2022). En algunos casos, se han documentado larvas de Ancylostoma spp. en los esputos de pacientes con síndrome de larva migrans cutánea y síntomas respiratorios, aunque estos casos son relativamente infrecuentes (Muhleisen, 1953). Una salvedad es que el método de inactivación utilizado en este estudio (congelación) -aunque es relativamente frecuente debido a razones logísticas y sanitarias (Eckert et al., 2001; Rojas et al., 2024)- no es el más adecuado para conservar los elementos parasitarios. Los cristales de hielo pueden alterar los huevos, lo que dificulta su identificación, en especial en aquellos de cáscara fina como los de los ancilostómidos, lo que podría derivar en la subestimación de su presencia (Schurer et al., 2014). A pesar de este desafío metodológico, las altas prevalencias detectadas subrayan la urgente necesidad de implementar medidas de prevención y control más estrictas en Barros Blancos y en otras zonas con características socioambientales similares para mitigar los riesgos de estas parasitosis tanto en la población animal como humana.
En este estudio se detectó una prevalencia del 11,5 % de las muestras con huevos de Eucoleus spp., lo que es un resultado relevante, ya que la prevalencia estimada a nivel mundial es del 3,53 % (Samorek-Pieróg et al., 2023). Lo observado podría deberse a un conjunto de factores, entre los que se incluye una elevada presencia de hospedadores paraténicos/intermediarios (lombrices de tierra) y animales ferales que, por sus hábitos de caza, podrían favorecer la transmisión del parásito y la contaminación de los espacios, además de ofrecer de reservorio (Intirach et al., 2024). La relevancia de E. aerophilus radica en su potencial zoonótico, puede causar síntomas respiratorios en seres humanos, como tos, fiebre, bronquitis, esputos sanguinolentos, eosinofilia y disnea (Intirach et al., 2024). Si bien en este estudio no se pudo confirmar la especie, el hallazgo señala la importancia de relevar su presencia en la zona y evaluar el potencial riesgo para la salud humana.
La prevalencia de T. vulpis en este estudio fue considerable. Aunque en algunos reportes se ha encontrado T. vulpis en seres humanos (Dunn et al., 2002; Hall & Sonnenberg, 1956; Kagei et al., 1986; Kenney & Yermakov, 1980; Masuda et al., 1987; Sakano et al., 1980), no existe evidencia sólida que permita clasificarlo como un parásito zoonótico de los caninos (Traversa, 2011).
Por último, si bien la prevalencia de D. caninum fue baja en relación con lo reportado por Gallo (2021), es relativamente normal que su hallazgo a través de técnicas de flotación sea poco frecuente. Esto se debe a la baja sensibilidad de estas técnicas para detectar la presencia de este parásito, ya que, por lo general, la mayoría de los proglótidos grávidos salen intactos con la materia fecal y al ser móviles se desplazan fuera de esta. Un estudio encontró que la sensibilidad del diagnóstico utilizando una técnica de flotación (con una gravedad específica de 1,350, similar a la utilizada en este estudio) fue del 22 % (IC 95 % 11,5 a 36 %), en contraposición al diagnóstico por visualización directa de los proglótidos grávidos, que fue del 90 % (IC 95 % 78,2 a 96,7 %) (Morelli et al., 2024).
En cuanto a las diferencias observadas entre las muestras tomadas de la vía pública y las de los domicilios particulares, se encontró que las diferencias entre la prevalencia de las muestras de la vía pública (69,6 %) en comparación con las muestras tomadas de los domicilios (54,1 %) fue estadísticamente significativa (p<0,0261). Esto podría reflejar que los perros vagabundos y, por tanto, perros que carecen de atención sanitaria y tienen contacto constante con hospedadores intermediarios/paraténicos, tienen un mayor riesgo de ser portadores de parásitos. Aunque esto es lógico, esta información refuerza la idea de que parte de la solución debería enfocarse en la tenencia responsable y la educación de los tutores de mascotas. De todas maneras, la prevalencia hallada en los domicilios aún sigue siendo elevada y pone en riesgo la salud de los habitantes del hogar. Algunas de las limitaciones del estudio estuvieron relacionadas con cuestiones logísticas. En primer lugar, las muestras tomadas de domicilios se realizaron en aquellos hogares donde se nos permitió ingresar, por lo tanto, el muestreo no pudo ser aleatorio y esto puede llevar sesgos. Además, no fue posible asegurar que todos los perros con hogar no saldrían a la calle. Aunque en todo caso, este hecho provocaría “dilución” de las diferencias. La materia fecal canina colectada de la vía pública no siempre fue “fresca”, esto fue motivo de posible subdiagnóstico de parásitos cuyas formas infectantes son larvas libres en el ambiente, por ejemplo, Ancylostoma spp. Además, no es posible asegurarse de que el 100 % de las muestras pertenecieran a perros diferentes, incluso, pudieron haberse recolectado, por error, heces de otras especies.
Estos hallazgos ponen de manifiesto una problemática largamente desatendida, lo que resalta la necesidad urgente de abordar el control de la población canina y la promoción de la tenencia responsable como medidas clave para prevenir la transmisión de zoonosis parasitarias. En particular, la toxocariasis, que puede ser subclínica en niños, tiene el potencial de generar problemas cognitivos y de aprendizaje, así como un impacto en el desarrollo general (Drake et al., 2000; Erickson et al., 2015). Ante esta situación, resulta fundamental que los actores institucionales y gubernamentales destinen recursos y esfuerzos a la implementación de estrategias de control ambiental con el objetivo de mitigar estas parasitosis y sus efectos en la salud pública.
Consideraciones finales
En este estudio se evidenció una alta prevalencia de helmintos zoonóticos en la población canina, lo que representa un riesgo significativo desde el punto de vista de Una Salud. La tenencia responsable y las políticas públicas tienen un impacto en la prevalencia de parásitos en los caninos. Por ende, resalta la necesidad urgente de adoptar medidas de control y prevención, como desparasitación criteriosa de los perros, mejora de las condiciones de saneamiento y educación sanitaria.
Si bien ya se ha hecho un trabajo similar en el pasado, esta nueva información provee de una perspectiva actualizada y servirá como insumo para la construcción de políticas y rutinas participativas en las que se involucren activamente los habitantes del barrio. Es crucial monitorear de forma continua para evaluar la evolución de las parasitosis en el territorio, con el fin de ajustar las medidas. El objetivo es que estas no sean vistas como imposiciones externas, sino como una construcción conjunta y horizontal, en la que todos sean parte del proceso y asuman la responsabilidad compartida de implementar acciones que mejoren la salud pública y el bienestar de la comunidad.
