Introducción
Los helmintos parásitos de los suinos reducen la eficiencia en la conversión de alimentos y, en consecuencia, provocan una disminución de la ganancia de peso, además algunos de ellos son importantes en salud pública porque se pueden transmitir al ser humano por medio de la ingestión de carne cruda o poco cocida (Roepstorff y Nansen, 1998).
En el caso de los equinos, virtualmente todos los animales a pastoreo presentan algún nivel de parasitismo gastrointestinal, el cual si bien a menudo no provoca una enfermedad clínica declarada, en unos pocos animales más parasitados o más susceptibles puede manifestarse como cólicos, pérdida severa de peso, diarrea, mal estado general y muerte (Matthews, 2011). Estas condiciones negativas para la salud afectan, en mayor o menor grado, tanto la productividad como la performance de los equinos en sus diferentes aspectos: agropecuarios, deportivos, de transporte y de recreación.
El objetivo del presente trabajo fue realizar una puesta al día de los taxones de helmintos que han sido hallados parasitando suinos y equinos domésticos en Uruguay, con énfasis en actualizar su nomenclatura y taxonomía. Los resultados incluyen la primera cita de cada taxón para nuestro país, así como las siguientes citas más importantes, de modo que el trabajo presenta también una bibliografía básica sobre los helmintos parásitos de suinos y equinos domésticos en Uruguay.
Materiales y métodos
Se procuró realizar un relevamiento completo del material impreso disponible en la Biblioteca y Hemeroteca de la Facultad de Veterinaria, Udelar (fundamentalmente de la Revista de Medicina Veterinaria, congresos de Veterinaria, jornadas técnicas de la Facultad de Veterinaria, jornadas de investigación del Departamento de Parasitología de la Facultad de Veterinaria), así como de material disponible en línea: Anales de la Facultad de Veterinaria, revista Veterinaria (Montevideo), Archivo Veterinario del Este, tesis de grado y posgrado de la Facultad de Veterinaria. Al mismo tiempo se realizaron búsquedas utilizando los términos (en inglés y en español) helmintos, trematodos, cestodos, nematodos, acantocéfalos, suinos, equinos domésticos, cerdo, caballo, burro, Uruguay en plataformas de búsqueda como Timbó Foco y Google Scholar, así como en Colibrí. También se solicitaron búsquedas en el mismo sentido a funcionarias de la Hemeroteca de la Facultad de Veterinaria (Udelar).
Para la nomenclatura y taxonomía de los trematodos se siguió a Jones et al. (2005), para los cestodos a Khalil et al. (1994) y para los nematodos a Anderson et al. (1974) y Vicente et al. (1997). Los nombres de los taxones se escriben completos (incluyendo las autoridades que los acuñaron por primera vez) desde el nivel de familia, inclusive, hacia abajo (e.g., familia, subfamilia, género y especie). Los nombres de los hospedadores solo se escriben completos, incluyendo autoría y nombre común, al ser mencionados por primera vez. En los casos en que la importancia del parásito o la incertidumbre de su presencia o ausencia en nuestro país lo ameriten, se agregan algunos comentarios a las referencias bibliográficas.
Resultados
Phylum Platyhelminthes
Clase Trematoda
Subclase Digenea
Orden Echinostomida
Superfamilia Echinostomatoidea
Familia Fasciolidae Railliet, 1895
Género Fasciola Linnaeus, 1758
Fasciola hepatica Linnaeus, 1758
Sitio: Juveniles en parénquima hepático, adultos en ductos biliares.
Hospedador: Sus scrofa Linnaeus, 1758 (cerdo doméstico). Referencias: Carballo (1978), Freyre (1990).
Hospedador: Equus caballus Linnaeus, 1758 (caballo). Referencias: Amaro et al. (1992), Gayo (2008, no publ., como se cita en Sanchís y Gayo, 2017).
Hospedador: Equus asinus Linnaeus, 1758 (burro). Referencias: Arocena y Ubios (2017), Correa et al. (2017).
Clase Cestoda
Subclase Eucestoda
Orden Ciclophyllidea
Familia Anoplocephalidae Cholodkowsky, 1902
Género Anoplocephala Blanchard, 1848
Anoplocephala magna (Abildgaard, 1789)
Sitio: Intestino delgado.
Hospedador: Equus caballus. Referencias: Carballo Pou (1947: ver fotografía n.o 12, como Anoplocephala plicata, sinónimo junior de A. magna), Servicio Veterinario del Jockey Club (1951), Tramontano (1976).
Anoplocephala perfoliata (Goeze, 1782)
Sitio: Inmediaciones de la válvula íleo-cecal.
Hospedador: Equus caballus. Referencias: Servicio Veterinario del Jockey Club (1951), Tramontano (1976, menciona un caso de localización estomacal de A. perfoliata en un caballo muerto por tétanos), Falcón y Armúa (2002), Armúa y Falcón (2003), Falcón et al. (2011), Drocco (2012), Mirazo y Correa (2015).
Género Anoplocephaloides Baer, 1923
Anoplocephaloides mamillana (Mehlis en Gurlt, 1831)
Hospedador: Equus caballus. Referencias: Castro y Trenchi (1953/1954, 1955) citan esta especie (como Paranoplocephala mamillana) como presente en Uruguay en base a una referencia sin fecha de M. Carballo Pou de apuntes dictados en clase. Según Tramontano (1976), esta especie no ha sido comprobada en nuestro país, posición que parece razonable mantener.
Familia Taeniidae Ludwig, 1886
Subfamilia Taeniinae Stiles, 1896
Género Taenia Linnaeus, 1758
Taenia hydatigena Pallas, 1766
Sitio: Larvas (Cysticercus tenuicollis) en peritoneo visceral.
Hospedador: Sus scrofa (como hospedador intermediario). Referencias: Bertullo (1943), Benítez y Capellino (2008).
Taenia solium Linnaeus, 1758
Sitio: Larvas (Cysticercus cellulosae) en músculo esquelético.
Hospedador: Sus scrofa (como hospedador intermediario). Referencias: Messner (1916, interesante caso de un suino con numerosos C. cellulosae en toda la musculatura esquelética y también en el cerebro), Salveraglio (1957), Osimani (1982; refiere una comunicación personal del Dr. Caffarena, quien indicó que, en el período 1969-1974, solo se comprobaron cuatro casos de cisticercosis porcina en varios cientos de miles de cerdos faenados en mataderos de Montevideo controlados por el MGAP).
Subfamilia Echinococcinae Abuladze, 1960
Género Echinococcus Rudolphi, 1801
Echinococcus granulosus (Batsch, 1786)
Sitio: Larvas (quiste hidático) principalmente en pulmones, pero también otros órganos.
Hospedador: Sus scrofa (como hospedador intermediario). Referencias: Bertullo y Postiglioni (1943), Bregante (1951), Postiglioni Grimaldi (1952, 1954), Greco (1987), Agulla et al. (1987), Cabrera et al. (1989), Rosso et al. (1991), Benítez y Capellino (2008).
Phylum Nematoda
Clase Adenophorea
Orden Enoplida
Superfamilia Trichinelloidea
Familia Trichinellidae Ward, 1907
Género Trichinella Railliet, 1895
Trichinella spiralis (Owen, 1835)
Sitio: Adultos en intestino delgado, larvas 1 en musculatura esquelética.
Hospedador: Sus scrofa. Referencias: Andrade Rodríguez, E. (1911), López Lindner (1916), Wolffhügel (1916). Salsamendi y Bertullo (1945) indican que desde 1924 hasta el año en que publicaron su trabajo se faenaron bajo control sanitario más de un millón y medio de cerdos, siempre con resultados negativos, lo que refleja, concluyen, la total eficacia de las medidas antitriquinósicas aplicadas a partir de 1919 por la Dirección de Ganadería.
Familia Trichuridae Railliet, 1915
Subfamilia Trichurinae Railliet, 1915
Género Trichuris Roederer, 1761
Trichuris suis (Schrank, 1788)
Sitio: ciego, intestino grueso.
Hospedador: Sus scrofa. Referencias: Cassamagnaghi (1941, como Trichuris trichiura), Carballo (1978), Espinosa y Ríos (2013), García et al. (2017).
Clase Secernentea
Orden Rhabditida
Familia Strongyloididae Chitwood y MacIntosh, 1934
Género Strongyloides Grassi, 1879
Sitio: Intestino delgado.
Strongyloides ransomi Schwartz y Alicata, 1930
Hospedador: Sus scrofa. Referencias: Carballo (1978), Espinosa y Ríos (2013).
Strongyloides westeri Ihle, 1917
Hospedador: Equus caballus. Referencias: Falcón y Armúa (2002), Armúa y Falcón (2003).
Orden Strongylida
Superfamilia Metastrongyloidea
Familia Metastrongylidae Leiper, 1908
Género Metastrongylus Molin, 1861
Sitio: Árbol bronquial.
Metastrongylus apri (Gmelin, 1790) = Metastrongylus elongatus (Dujardin, 1845)
Hospedador: Sus scrofa. Referencia: Calzada (1935).
Metastrongylus pudendotectus (Wostokov, 1905) = Metastrongylus brevivaginatus Railliet y Henry, 1907
Hospedador: Sus scrofa. Referencia: Calzada (1935).
Sin discriminar la especie (Metastrongylus spp.): Calzada (1941), Esteves et al. (1960/1961), Riet Correa (1978), Rosso et al. (1991), Benítez y Capellino (2008), Espinosa y Ríos (2013).
Superfamilia Strongyloidea
Familia Chabertiidae Popova, 1952
Subfamilia Oesophagostominae Railliet, 1916
Género Oesophagostomum Molin, 1861
Sitio: Larvas IV en mucosa de íleon, adultos en colon.
Oesophagostomum dentatum (Rudolphi, 1803)
Hospedador: Sus scrofa. Referencias: Cassamagnaghi (1946), Tramontano (1976).
Oesophagostomum quadrispinulatum (Marcone, 1901)
Hospedador: Sus scrofa. Referencias: Cassamagnaghi (1946, como su sinónimo junior O. longicaudum), Tramontano (1976, como O. longicaudum), Carballo (1978).
Sin discriminar la especie (Oesophagostomum spp.): Sampaio y Salles (1995, como se cita en Espinosa y Ríos, 2013), Espinosa y Ríos (2013).
Familia Strongylidae Baird, 1953
Subfamilia Cyathostominae Nicoll, 1927
Sitio: Intestino grueso.
Género Cylicodontophorus Ihle, 1922
Cylicodontophorus bicoronatus (Looss, 1900)
Hospedador: Equus caballus. Referencia: Falcón (2002).
Género Cylicocyclus Ihle, 1922
Cylicocyclus brevicapsulatus (Ihle, 1920)
Hospedador: Equus caballus. Referencia: Falcón (2002).
Cylicocyclus elongatus (Looss, 1900)
Hospedador: Equus caballus. Referencia: Falcón (2002).
Como Cyathostominae gen. sp. (pequeños estrongílidos o Trichonema).
Hospedador: Equus caballus. Referencias: Carballo Pou (1932), Amaro et al. (1992), Castells et al. (1995), Falcón y Armúa, (2002), Fernández Barrios (2002), Armúa y Falcón (2003), Falcón et al. (2011), Drocco (2012), Mirazo y Correa (2015).
Hospedador: Equus asinus. Referencias: Arocena y Ubios (2017), Correa et al. (2017).
Subfamilia Strongylinae Railliet, 1885
Género Strongylus Müller, 1780
Strongylus edentatus (Looss, 1900)
Sitio: Larvas IV y V en hígado y subperitoneo parietal, adultos en intestino grueso.
Hospedador: Equus caballus. Referencias: Rodríguez González et al. (1960/1961), Amaro et al. (1992).
Hospedador: Equus asinus. Referencias: 0
Strongylus equinus Müller, 1780
Sitio: Larvas IV y V en hígado y páncreas, adultos en intestino grueso.
Hospedador: Equus caballus. Referencias: Murialdo (1948), Servicio Veterinario del Jockey Club (1951), Amaro et al. (1992), Castells et al. (1995).
Hospedador: Equus asinus. Referencia: Arocena y Ubios (2017), Correa et al. (2017).
Strongylus vulgaris (Looss, 1900)
Sitio: Larvas IV y V en arteria mesentérica craneal y sus ramas, adultos en intestino grueso.
Hospedador: Equus caballus. Referencias: Carballo Pou (1930), Servicio Veterinario del Jockey Club (1951), Amaro et al. (1992), Mirazo y Correa (2015).
Hospedador: Equus caballus x Equus asinus (mula). Referencia: Carballo Pou (1930).
Sin discriminar especie (como Strongylus spp.).
Hospedador: Equus caballus. Referencias: Esteves et al. (1960/1961), Falcón y Armúa (2002), Armúa y Falcón (2003), Falcón et al. (2011).
Hospedador: Equus caballus x Equus asinus. Referencia: Carballo Pou et al. (1938).
Género Triodontophorus Looss, 1902
Triodontophorus brevicauda Boulenger, 1916
Sitio: Intestino grueso.
Hospedador: Equus caballus. Referencia: Falcón (2002).
Sin discriminar especie (como Triodontophorus spp.): Falcón et al. (2011).
Sin discriminar género de medianos estrongílidos: Armúa y Falcón (2003).
Familia Syngamidae Leiper, 1912
Subfamilia Stephanurinae Railliet, Henry y Bauche, 1909
Género Stephanurus Diesing, 1839
Stephanurus dentatus Diesing, 1839
Sitio: Tejido adiposo perirrenal y uréter.
Especie citada como parasitando al cerdo en Uruguay por Castro y Trenchi (1953/1954, 1955), con base en dos referencias (Cassamagnaghi, 1917; Wolffhügel, 1918) que mencionan su presencia en tropas procedentes de Brasil o en cerdos introducidos desde Brasil y faenados en mataderos de Montevideo, respectivamente, por lo que no se trataría de casos autóctonos de Uruguay.
Superfamilia Trichostrongyloidea
Familia Dictyocaulidae Skrjabin, 1941
Género Dictyocaulus Railliet y Henry, 1907
Sitio: Bronquios y bronquiolos.
Dictyocaulus arnfieldi (Cobbold, 1884)
Hospedador: Equus asinus. Referencias: Arocena y Ubios (2017), Correa et al. (2017).
Dictyocaulus sp.
Hospedador: Equus caballus. Referencia: Ríos et al. (2009).
Familia Trichostrongylidae Leiper, 1912
Subfamilia Graphidinae Travassos, 1937
Género Hyostrongylus Hall, 1921
Sitio: Estómago.
Hyostrongylus rubidus (Hassall y Stiles, 1892)
Hospedador: Sus scrofa. Referencias: Cassamagnaghi (1942), Carballo (1978), Espinosa y Ríos (2013).
Subfamilia Trichostrongylinae Leiper, 1902
Género Trichostrongylus Looss, 1905
Trichostrongylus axei (Cobbold, 1879)
Sitio: Estómago.
Hospedador: Equus caballus. Referencias: Amaro et al. (1992), Falcón et al. (2011), Drocco (2012).
Orden Oxyurida
Superfamilia Oxyuroidea
Familia Oxyuridae Cobbold, 1864
Género Oxyuris Rudolphi, 1803
Oxyuris equi (Schrank, 1788)
Sitio: Intestino grueso.
Hospedador: Equus caballus. Referencias: Servicio Veterinario del Jockey Club (1951), Esteves et al. (1960/1961), Falcón y Armúa (2002), Falcón et al. (2011).
Orden Ascaridida
Superfamilia Ascaridoidea
Familia Ascarididae Baird, 1853
Subfamilia Ascaridinae (Baird, 1853)
Género Ascaris Linnaeus, 1758
Ascaris suum Goeze, 1782
Sitio: Adultos en intestino delgado, larvas III y IV migran por hígado y pulmones.
Hospedador: Sus scrofa. Referencias: Vogelsang (1927a), Viera y Pereira Fonseca (1938), Rodríguez González y Tramontano (1955), Riet Correa (1978), Espinosa y Ríos (2013)
Género Parascaris Yorke y Maplestone, 1926
Parascaris equorum (Goeze, 1782)
Sitio: Adultos en intestino delgado, larvas III y IV migran por hígado y pulmones.
Hospedador: Equus caballus. Referencias: Servicio Veterinario del Jockey Club (1951), Rodríguez González (1955), Lazaneo (1972), Amaro et al. (1992), Falcón y Armúa (2002), Armúa y Falcón (2003), Falcón et al. (2011), Drocco (2012).
Orden Spirurida
Superfamilia Spiruroidea
Familia Spirocercidae Chabaud, 1975
Género Physocephalus Diesing, 1853
Physocephalus sexalatus (Molin, 1860)
Sitio: Estómago.
Hospedador: Sus scrofa. Referencia: Cassamagnaghi (1942).
Superfamilia Habronematoidea
Familia Habronematidae Ivaschkin, 1961
Género Habronema Diesing, 1861
Sitio: Adultos en estómago; larvas ocasionalmente en heridas de la piel, en ojos o pulmones.
Habronema megastoma (Rudolphi, 1819) (= Draschia megastoma (Rudolphi, 1819))
Hospedador: Equus caballus. Referencia: Servicio Veterinario del Jockey Club (1951) .
Habronema microstoma (Schneider, 1866)
Hospedador: Equus caballus. Referencia: Castro y Trenchi (1953/1954; 1955; citan a esta especie para nuestra fauna parasitológica en base a apuntes dictados en clase por M. Carballo Pou), Tramontano (1976; ver fotografía n.o 48).
Habronema muscae (Carter, 1861)
Hospedador: Equus caballus. Referencia: Vogelsang (1927b).
Sin discriminar especie (como Habronema spp.): Falcón et al. (2011).
Discusión
Catorce especies de helmintos han sido registradas hasta la fecha parasitando al cerdo doméstico en Uruguay: un trematodo, tres metacestodos y diez nematodos. Dos de las especies, el metacestodo Cysticercus cellulosae y el nematodo Trichinella spiralis, constituyen conocidas zoonosis asociadas al consumo de carne de cerdo cruda o cocida de forma insuficiente, pero mientras que T. spiralis no se diagnostica en cerdos de nuestro país desde 1924 (Salsamendi y Bertullo, 1945), la prevalencia de C. cellulosae parece ser extremadamente baja (ver Osimani, 1982).
Las únicas dos especies “clásicas” de la parasitofauna suina que no han sido registradas en el país son los nematodos Ascarops strongylina, del estómago, y Stephanurus dentatus, de los riñones. En cuanto a este último se planteó recientemente la posibilidad de su existencia en jabalíes del norte del país, dado el hallazgo de granulomas parasitarios en hígado y pulmón compatibles con la migración larvaria de este parásito (Izaguirre y Núñez de Moraes, 2022); de confirmarse dicha suposición, sería altamente probable la presencia de S. dentatus en cerdos domésticos de departamentos del norte de Uruguay.
En cuanto al caballo doméstico, se han citado hasta el momento dieciocho especies de helmintos parasitándolo en nuestro país: un trematodo, dos cestodos y quince nematodos. En este caso resalta el bajo número de especies de la subfamilia Cyathostominae que se han diagnosticado en Uruguay, solo tres, lo cual es muy poco en comparación con las 23 especies citadas en Argentina (Tolosa et al., 1999) y las 25 especies citadas en Brasil (Costa et al., 1998; Silva et al., 1999).
Cabe destacar el aporte original de Vogelsang (1927b) a la etiología y tratamiento de las “llagas de verano”. En efecto, este autor sugirió que las “llagas de verano” tienen dos diferentes etiologías: las larvas de Habronema muscae (en cuyo caso, en los cortes histológicos de las lesiones se observa una gran eosinofilia) y otros factores no parasitarios (en este caso sin focos necróticos), y para este segundo tipo de lesión Vogelsang empleó con mucho éxito la autohemoterapia.
Los helmintos encontrados en otros equinos (burro y mula) son hallazgos puntuales compartidos con el caballo doméstico, pero amerita resaltarse el diagnóstico del nematodo pulmonar Dictyocaulus arnfieldi en E. asinus, pues es un parásito propio del burro, al que no provoca una patología importante, pero sí es patógeno para el caballo, especialmente para los potros (Lapage, 1983).














